Апдайк родился в семье школьного учителя и вырос в сельской Пенсильвании. Детские воспоминания и опыт переработаны в его упоминавшийся выше ранний роман "Кентавр" (в США он вышел в 1963 году). Он жил далеко от школы и, единственный ребенок в доме, был практически лишен возможности общаться с другими детьми вне класса. От матери он унаследовал псориаз, незаразное, но неприятное кожное заболевание, которое наложило на жизнь будущего писателя отпечаток: уже взрослым он связывал свои творческие импульсы со "сверхпроизводительностью" собственной кожи.
В школе Апдайк учился блестяще, что дало ему возможность получить стипендию и поступить в Гарвард. В университете он занимался столь же успешно, причем пробовал силы одновременно в литературе и в изобразительном искусстве. Окончив Гарвард с отличием, он выиграл еще одну стипендию и отправился вместе с женой в Оксфорд, где ему предстояло продолжить образование художника. Однако после рождения дочери будущий писатель и его жена вернулись в Нью-Йорк. Очень скоро он стал внештатным автором влиятельного еженедельника New Yorker, где вел колонку "Talk of the Town" ("Притча во языцех"). Когда у Апдайков родился второй ребенок, они переехали из Нью-Йорка в Массачусетс, штат, который писатель до конца жизни покидал только ради деловых поездок.
С 1959 года Апдайк практически ежегодно публиковал либо роман, либо сборник рассказов, либо книгу стихов (кажется, только в драматургии он не был особенно плодовит). В 1960-м у него вышел "Кролик, беги", первый роман из тетралогии о Гарри "Кролике" Энгстреме, обыкновеннейшем из обыкновенных белых американцев, чьи победы и триумфы закончились в старших классах школы, а впереди осталась заурядная, предсказуемая жизнь в пригороде. "Кролик, беги", в котором Апдайк много писал об адюльтере, по тем временам оказался скандальной книгой. О Кролике Апдайк написал еще три романа и повесть, выходившие один за другим примерно раз в десять лет. Книги "Кролик разбогател" (1981) и "Кролик" на покое (1990) принесли писателю две Пулитцеровские премии.
Апдайк вскользь проговаривал, что Кроликом мог бы стать он сам, если бы его так не увлекало писательское ремесло. Как будто в противовес Энгстрему он придумал персонажа по имени Генри Бек, "известного, а кое-кем даже и читаемого американского писателя" (этот замечательный "дайджест" принадлежит Алексею Звереву) и написал о нем трилогию. Бек - это другой вариант судьбы Апдайка, которой он себе не желал (ну разве что за исключением Нобелевской премии), но которую наблюдал в близком литературном круге.
Апдайк написал без малого 30 романов, из которых, кажется, только один создан на злобу дня - недавний "Террорист" (2006). В 1996-м он попробовал силы в жанре большой семейной исторической саги: роман называется "In the Beauty of the Lilies" (по строчке из старого гимна "Glory Glory Hallelujah"; буквально по-русски он мог бы называться "В красоте лилий"), и, возможно, это - одна из его самых недооцененных книг. У него были политическая фантасмагория "Переворот" (1978), опыт приближения к магическому реализму "Бразилия" (1994), шекспировская фантазия "Гертруда и Клавдий" (2000). Но больше всего Апдайк, "певец среднего класса", писал об обыкновенных людях. Иногда он помещал своих персонажей в странные обстоятельства - вроде тех, которые выпадают героиням "Иствикских ведьм" (1984), но экзотические происшествия только оттеняли обыденность. Впрочем, в этой обыденности есть свои бездны - страдания, болезни, старость и смерть. Незадолго до смерти у Апдайка вышел неровный, грустный роман "Иствикские вдовы" (2008) - о его некогда очаровательных, а теперь одряхлевших и одиноких "ведьмах".
Апдайк писал без устали. Однажды он сказал, что ему "чудо превращения намеков в идеи, идей в слова, слов в свинец и чернила никогда не приедается". В 2009 году у него должны были выйти еще одна или две книги, то есть даже болезнь не отвлекала его от работы.
Смерть автоматически перенесла Апдайка в пантеон классиков. Филип Рот уже приравнял автора "Кролика" по значимости к Натаниелю Готорну, одной из центральных фигур американской литературы XIX века. Уточнять положение Апдайка в сонме великих отныне будут поколения критиков и литературоведов: в их распоряжении оказалось обширное наследие.